Im Zweiten Weltkrieg wurde St. Markus erheblich beschädigt. Die Glasbilder und die 1936 erbaute Steinmeyer-Orgel waren ausgelagert und haben so den Krieg unversehrt überstanden. Karl Richter machte die Kirche ab 1951 zu einer zentralen, international renommierten Aufführungsstätte für die Musik von J. S. Bach und begründete die Tradition von St. Markus als Musikkirche. Die Orgel wurde 1949 und 1964 umgebaut und erweitert. 1967 wurde auf der Empore der Ostseite zusätzlich eine Orgel der Firma Ott aufgestellt, die speziell auf das Klangbild Bach‘scher Musik ausgerichtet ist.
1956-1957 erfolgte ein umfassender Umbau durch den Architekten Professor Gustav Gsaenger, der mit seinen Umbauten das „klassisch-moderne“ Aussehen des Kirchenraums erhalten hat. 2008/2009 Jahre wurden Pläne für einen weiteren Umbau realisiert, der das Profil der Kirche als Dekanats-, Musik- und Universitätskirche, als Kirche für Gemeinde und Stadtgesellschaft, widerspiegelt. 2021 bis 2025 schließlich wurden die beiden Orgeln generalüberholt und klanglich an den veränderten Kirchenraum angepasst: zunächst die Ott-Orgel von der Firma Frenger aus Feldkirchen-Westerham, dann die Steinmeyer-Orgel von der Firma Mühleisen aus Leonberg.
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